Tra le comunità microbiche, le sostanze chimiche secrete nell’ambiente offrono opportunità sia di cooperazione che di sfruttamento, dando origine in alcuni casi a “imbroglioni” microbici. Questi imbroglioni sfruttano i comportamenti cooperativi delle loro controparti, beneficiando dei composti secreti senza pagare i costi metabolici di produzione.

In un nuovo articolo pubblicato su Biologia molecolare ed evoluzione , i ricercatori dell'Università del Wisconsin-Madison e della Vanderbilt University rivelano la storia evolutiva delle molecole di assorbimento del ferro secrete nei lieviti, gettando nuova luce sulle dinamiche cooperative e competitive che danno forma alle comunità microbiche limitate dal ferro.

La maggior parte degli organismi richiede ferro per numerosi processi biologici ma non è in grado di assorbire la forma più comune di ferro nell’ambiente. Il ferro è quindi spesso una risorsa limitata nelle comunità biologiche. Per superare questa scarsità, i microrganismi hanno sviluppato la capacità di eliminare il ferro dall'ambiente utilizzando i siderofori, molecole con un'elevata affinità per il tipo di ferro presente nell'ambiente.

I siderofori vengono sintetizzati all'interno della cellula e poi secreti nell'ambiente, dove si legano al ferro; le molecole legate al ferro devono poi essere importate nuovamente nella cellula prima che il ferro possa essere rilasciato e utilizzato nel metabolismo cellulare. I siderofori secreti nell'ambiente possono essere sfruttati dagli imbroglioni, che ottengono un vantaggio in termini di forma fisica assorbendo siderofori legati al ferro senza investire energia nella loro produzione.

Sebbene la maggior parte dei lieviti non sia in grado di produrre siderofori, un gruppo di ricerca guidato da Chris Hittinger ha scoperto che i lieviti nel clade Wickerhamiella/Starmerella (W/S) potrebbero produrre un sideroforo chiamato enterobactina. I geni necessari per sintetizzare l'enterobactina furono apparentemente trasferiti orizzontalmente da un antico batterio all'antenato dei lieviti W/S.

Curiosamente, tuttavia, i lieviti W/S non avevano alcun modo apparente di reimportare il sideroforo dell'enterobactina una volta legato al ferro. "Non abbiamo trovato alcun gene batterico che codifica per un trasportatore di enterobactina nei loro genomi", afferma Liang Sun, autore principale del nuovo articolo.

"Secernere enterobactina senza riportarla nella cellula per l'assorbimento del ferro non sarebbe stata una mossa intelligente per una cellula di lievito, quindi eravamo molto curiosi di sapere come questi lieviti avrebbero potuto utilizzare il ferro legato all'enterobactina."

Per risolvere questo enigma, il team ha cercato nel genoma di Starmerella bombicola un meccanismo alternativo per il trasporto dei siderofori. Attraverso esperimenti mirati di alterazione genetica e analisi filogenomiche, il team ha identificato un gene noto come ENB1 come cruciale per l'assorbimento del ferro legato all'enterobactina nella St. bombicola. Sorprendentemente, ENB1 è un antico gene fungino che probabilmente risale a centinaia di milioni di anni fa, antecedente alla divergenza dei lignaggi fungini Basidiomycota e Ascomycota.

Ulteriori analisi hanno rivelato una storia complessa di ENB1 nei lieviti. I ricercatori hanno proposto che ENB1 sia stato trasferito orizzontalmente da un antenato del clade W/S a un antico lignaggio di Saccharomycetales, il gruppo che comprende Saccharomyces cerevisiae, che viene utilizzato per produrre pane, birra e vino. Questo trasferimento, insieme alle successive duplicazioni e perdite di geni, ha plasmato la distribuzione irregolare dell'utilizzo dell'enterobactina attualmente osservata tra i lieviti.

Questi risultati hanno diverse implicazioni interessanti per la storia dell’assorbimento del ferro nel lievito. Poiché l'assorbimento di enterobactina apparentemente precede la capacità di produrre enterobactina nei lieviti W/S, gli antenati di questo clade erano probabilmente degli imbroglioni che beneficiavano della produzione di enterobactina da parte di altri microbi nel loro ambiente.

Successivamente, il clade W/S ha acquisito i geni della biosintesi dell'enterobactina da un batterio in un contesto ecologico in cui essere un produttore era più vantaggioso che essere un imbroglione.

Sulla base di ciò che sappiamo sulla distribuzione di questi lieviti, gli autori dello studio propongono che ciò sia avvenuto nell’intestino di un insetto, dove la competizione per il ferro tra batteri, lieviti e l’ospite può essere feroce. La capacità dei lieviti W/S di produrre enterobactina e di importarla utilizzando il trasportatore Enb1 potrebbe aver fornito un vantaggio in termini di fitness in questo ambiente altamente competitivo e limitato di ferro.

Al contrario, secondo gli autori dello studio, la ritenzione di ENB1 negli imbroglioni come S. cerevisiae "potrebbe essere associata a nicchie ecologiche in cui coabitanti batterici e fungini producono enterobactina in risposta alla scarsità di ferro". "Al contrario, la perdita di ENB1 potrebbe essersi verificata nei lieviti che vivono in ambienti con una disponibilità di ferro relativamente elevata o dove i produttori di enterobactina sono assenti."

Sebbene questi risultati siano interessanti, sono necessarie ulteriori ricerche per scoprire completamente i meccanismi attraverso i quali i geni dell’enterobactina fungina e batterica si sono integrati nei lieviti W/S. Secondo Sun, questi geni devono essere strettamente co-regolati, poiché "la secrezione sbilanciata e l'importazione di enterobactina potrebbero ostacolare l'assorbimento del ferro e successivamente portare a difetti di crescita nei lieviti."

Sfortunatamente, Sun nota che le reti metaboliche e regolatrici di questi lieviti non sono ben comprese, il che potrebbe rendere impegnativi gli studi futuri:"Studiare la regolazione di questo particolare percorso potrebbe quindi richiedere uno sforzo aggiuntivo per colmare alcune di queste lacune."

Nonostante questi ostacoli, questo sistema offre un modello unico per ulteriori ricerche sulle dinamiche evolutive dei trasportatori siderofori nei lieviti e sul loro ruolo nel promuovere la cooperazione e l'imbroglio all'interno delle comunità microbiche.